Vier Jahre nach dem Untergang der Menschheit durch ein Virus sind die überlebenden Kinder Beute von Vampiren. Yuichiro will fliehen, aber nicht ohne seinen besten Freund.
Vier Jahre nach der Flucht tritt Yuichiro der kaiserlichen Dämonenarmee bei. Um in die Elite-Vampirjägertruppe aufgenommen zu werden, braucht er einen Freund.
Yuichiro trainiert mit Shinoa, die ihn mit ihrer Dämonenwaffe leicht besiegt. Um Yuji zu retten und sich mit einem Dämonen zu verbünden, betritt er eine verbotene Kammer.
Mika ist zwar jetzt ein Vampir, aber nicht ganz so wie die anderen. Yuichiro und Yoichi trainieren in einem neuen Klassenzimmer für die Dämonenwaffen-Prüfung.
Krul macht ihre Vampire mobil und erklärt der japanischen kaiserlichen Dämonenarmee den Krieg. Nach einem Zaubertest kommt Guren, um die Klasse zu prüfen.
Bei der Vertragszeremonie konfrontieren Yuichiro, Yoichi und Shiho ihre jeweiligen Dämonen, um ihre eigenen Dämonenwaffen zu erhalten oder bei dem Versuch zu sterben.
Mitsuba Sangu gesellt sich als fünftes Mitglied zur Shinoa-Truppe. Guren schickt sie auf ihre erste gemeinsame Mission nach Harajuku.
Das von Yuichiro gerettete Kind berichtet ihnen, dass sich die Basis der Vampire in einem verlassenen U-Bahnhof befindet. Die Truppe greift sie sofort an.
Shinjuku wird von Vampiren angegriffen und die Truppe kommt zu Hilfe. Shinoa gibt den drei Aufputschpillen, um ihre Kräfte zu steigern.
Yuichiro und Shinoa trennen sich von der Truppe, um Nagai zu helfen. Während Ferid Mika erlaubt, gegen Guren zu kämpfen, wird der Rest der Shinoa-Truppe angegriffen.
Yuichiro erkennt Mika und zögert. Ferid lockt Yuichiro und Guren weg, damit Mika mit Yuichiro sprechen kann, während die Truppe von Vampiren angegriffen wird.
Yuichiro liegt nach fünf Tagen immer noch im Koma. Shinoa stellt Guren wegen der Aufputschpillen zur Rede, während Mika Menschen wie Vampire verflucht.
Shinoa trainiert mit Guren und fragt ihn nach ihrer Schwester Mahiru. Mitsuba wird befördert und Yuichiros Treue wird in Zweifel gezogen.
Unter Shinoas Führung lassen Yuichiro und die Truppe ihre Illusionen bezüglich der Dämonenwaffen hinter sich, um die Dämonenkraft direkt zu nutzen.
Die Shinoa-Truppe spricht beim Frühstück über Guren und die Geschehnisse um Yuichiro. Kureto informiert Guren über seinen Plan, die Vampiradligen zu vernichten.
Die Shinoa-Truppe stößt in Ebina auf den Rest der Armee. Als Strafe für ihre Verspätung muss sie gegen Guren und zwei andere kämpfen.
In Nagoya wird die Shinoa-Truppe zusammen mit der Narumi-Truppe beauftragt, den Vampiradligen Lucal Wesker auszuschalten. Shinya und Yoichi dienen als Scharfschützen.
Die Vampire hegen den Verdacht, dass sich unter ihnen ein Informant befindet. Die Truppen gruppieren sich neu und Guren leitet eine Geiselbefreiungsmission.
Die Vampire haben sich im Rathaus verschanzt. Guren und die Truppen schmieden einen Plan: Die Guren-Truppe soll die Vampire ablenken und die anderen die Geiseln befreien.
Als die Shinoa-Truppe angreift, um Guren zu retten, verteidigen Chess und Horn Crowley. Shinya befiehlt den Rückzug, was Yuichiro gar nicht gefällt.
Nach einem Gespräch mit Asuramaru stellt sich Yuichiro erneut Crowley entgegen, um Guren zu retten. Als die Mondkompanie sich mit ihm zurückzieht, erscheint Mika.
Auf dem Rückzug der Mondkompanie versucht der verletzte Mika, Yu wiederzubeleben, und spricht mit ihm. Yu will ihm aber nur zuhören, wenn Mika sein Blut trinkt.
Am Flughafen beschließen die Überlebenden, zu meutern und Guren zu retten, der sich als Halbdämon erweist. Da trifft Kureto ein.
Guren und Mika duellieren sich, bevor Shihos Schwester Mirai sich als Engel Seraph of the End manifestiert. Kureto benutzt sie, um den Dämon Abbaddon zu beschwören.