Die Trix rufen das Biest der Tiefe herbei und entfesseln es auf Daphnes Willkommmensparty. Leider sind die Winx gegen die Kreatur machtlos.
Es ist Daphnes erster Tag als Lehrerin für die Geschichte der Magie. Im Wolkenturm hantiert die Hexe Selina mit einem bösen Buch, das als Legendarium bekannt ist.
Bei einem Besuch in der Linphea-Schule wehren die Winx einen Angriff der Baumriesen ab, die von Selina und deren Legendarium zum Leben erweckt wurden.
Mit den meisten Winx außer Gefecht können die Trink Linphea erobern. Daphne versucht, die Baumriesen unter Kontrolle zu bringen, doch schon lauert die nächste Bedrohung.
Während eines Besuchs von Daphne und ihrer Klasse im Goldenen Auditorium lässt Selina die kreischenden Pandämonium-Kobolde auf die renommierte Musikschule los.
Das Königreich feiert Daphnes Krönung zur Prinzessin. Doch Diaspro ist ebenfalls anwesend und führt nichts Gutes im Schilde.
Als sie vom Legendarium erfahren, machen sich die Winx auf den Weg zur Bibliothek von Alexandria, um das unzerstörbare Buch ein für alle Mal wegzuschließen.
Selina erweckt die Sphinx zum Leben und lässt sie auf Alexandria los. Die Winx müssen ihre Suche nach dem Tagebuch der Großen Feenmutter daher erst einmal auf Eis legen.
Die Suche nach der Großen Feenmutter Eldora führt die Winx nach China. Nach einem Angriff der Trix lernen sie Lu Wei kennen, den letzten Drachenbändiger.
Als sie Professor Palladium zu ihrer seltenen Blume befragen, erfahren die Winx, dass in Alfea einst eine Fee namens Eldora Pflanzenmagie unterrichtet hat.
Bloom kehrt allein in die irdische Stadt Gardenia zurück und erkennt, dass Eldora in der Nähe sein könnte. Derweil haben sich Vampire in der Gegend eingeschlichen.
Selina beauftragt die Kinder der Nacht mit einem Angriff auf Bloom, der jedoch prompt die Winx zu Hilfe kommen. Bloom sieht ein, dass sie ihre Freundinnen noch braucht.
Bloom führt die Winx in den Blumengarten und erinnert sich, wie sie dort als Kind einst beim Spielen mit ihrer damaligen Freundin Selina die rätselhafte Blume entdeckte.
Die Winx begeben sich nach Tir Nan Og. Laut Eldora ist dort ein Gegenstand zu finden, der einst Teil des Legendariums war.
Um den Schlüssel zum Legendarium zu schmieden, suchen die Winx und die Spezialisten auf der sonnenüberfluteten Insel Calavera nach dem Fantasiesmaragd.
Die Zombiepiraten geben sich nicht leicht geschlagen. Die Winx müssen den Fantasiesmaragd schleunigst finden, um nicht für immer in der Legendarium-Welt gefangen zu sein.
Als Nächstes müssen die Winx die silberne Lanze finden, die angeblich in einem Dorf mitten in den Wäldern Kanadas versteckt ist, wo nachts Werwölfe ihr Unwesen treiben.
Nach ihrer Entdeckung des Totems in der Legendarium-Welt nimmt Flora es mit zurück nach Fearwood, um die Bewohner des Städtchens von deren Fluch zu befreien.
Die Winx begeben sich mit dem geschmiedeten Schlüssel zum Wolkenturm, um das Legendarium zu verschließen. Doch Selina ist fest entschlossen, sie aufzuhalten.
Nachdem sie für einen Tag Königin war, muss Stella allen zeigen, dass es ihr leidtut. Ihre Freundinnen helfen ihr, genau zu diesem Zweck eine Party zu veranstalten.
Um den Wolkenturm aufzuspüren, müssen ihn die Winx erst einmal mit einem spektrografischen Lokalisator wieder sichtbar machen. Doch wo bekommen sie so ein Gerät her?
Musa eröffnet ein Musik-Café. Die magische Energie, die das Café versprüht, verleiht Alfea den dringend notwendigen Schutz. Doch dann wird Musas Stimme gestohlen.
Die Winx müssen Rumpelstilzchen Musas Stimme wieder entreißen. Doch der Zwerg verlangt eine Gegenleistung, zu der sie nicht bereit sind.
Bloom und Selina liefern sich ein Duell. Letztere benötigt unbedingt einen Funken aus Blooms Drachenflamme, um endlich Acheron aus dem Legendarium zu befreien.
Daphne macht eine große Ankündigung: Sie wird Thoren heiraten. Im Wolkenturm gelingt es Selina derweil, den Bösewicht Acheron aus dessen Gefängnis zu befreien.
Dank Acherons Niederlage erlangt Selina ihre Kräfte zurück. Nun liegt es an ihr, das Legendarium ein für alle Mal zu verschließen.